La rue doit son nom à la fontaine Sainte-Catherine, aujourd'hui couverte, située au bas de la voie, entre les numéros 21 et 23. Cette fontaine publique alimente la population de La Roche-Derrien durant des siècles. En 1921, l'installation d'une pompe à eau permet de canaliser le trop plein d'eau de la fontaine et de la préserver de la pollution. Jusqu'au milieu du 20e siècle, cette rue très commerçante est la rue principale de l'agglomération, elle relie le haut au bas de la ville, la place du Martray au Vieux Pont et au port.

La rue de la fontaine s'est formée naturellement sur le fossé est du rempart du château après le démantèlement de ce dernier en 1420. De ce fait, la voie n'est pas colonisée par des maisons avant le 15e siècle, du moins sur le côté gauche (dans le sens de la montée). Elle devient un axe de communication important reliant Tréguier à Guingamp, via La Roche-Derrien et la traversée du Jaudy. Jusqu'en 1867, la rue de la fontaine se situe donc sur le tracé de la route départementale n°5 avant que celle-ci ne soit déviée par la rue aux toiles dite route de Pommerit-Jaudy.

Le caractère médiéval de la rue de la fontaine est visible sur le cadastre ancien de 1836 : largeur mouvante de la voie, forte pente et absence de régularité comme en témoigne l'ensemble de deux maisons (n° 19 et 21) qui échappe à l'alignement de la rue au 19e siècle et font saillie sur la voie. En effet, dans la seconde moitié du 19e siècle, l'élargissement de la chaussée nécessite la réfection de nombreuses façades en haut de la rue. La voie est délimitée par des îlots denses, au parcellaire serré, avec un minimum d'espace libre, notamment sous forme de courettes ou de jardins en terrasse. L'îlot bordant la rue à l'ouest est construit sur le fossé des remparts, adossé aux fortifications de la basse-cour : les murailles constituent le fond des jardins et des courettes.

Cette voie de grand passage a favorisé le commerce et une prospérité favorisant la division des terrains découpés en unités étroites et longues. Les façades remontées aux 18e et 19e siècles dissimulent souvent des cheminées, des baies sur façade arrière, des escaliers des 15e, 16e et 17e siècles, témoins de constructions préexistantes plus anciennes (n°11, 19, 21, 26, 28...). De sa vocation marchande, la rue de la fontaine conserve un certain nombre d'anciennes maisons à boutiques dont les étals ouverts sur la rue sont parfaitement identifiables (n°11, 16, 19, 21, 23...). La clef de voûte de l'étal du n°16 porte un écu autrefois peint aux armes de la corporation d'un corps de marchands.