Le 25 juillet 1755, le duc d'Aiguillon, gouverneur de Bretagne, indique lors de son inspection du port de Concarneau : « On construit […] un quai qui indépendamment de l’embellissement sera d’une grande utilité ». Premier quai de l'arrière-port, il est alors surtout à usage de soutènement de la route d'accès à la ville-close, venant de Quimper et Rosporden. Le quai reçoit un alignement d'arbres participant ainsi l'aménagement urbain. Quarante ans plus tard, Jacques Cambry insiste sur le fait "qu'il faudrait terminer les quais de Concarneau ; faute de cale, les matelots sont obligés de se jeter à l'eau pour débarquer leur poisson."

Le projet de 1817 complète l'offre portuaire par la création d'ouvrages qui permettent au port de Concarneau de s'inscrire dans l'histoire de l'économie de la pêche à la sardine puis au thon. En effet, l'activité exponentielle de la pêche, et des conserveries, nécessite l'élargissement du quai d'Aiguillon ; les travaux sont réalisés entre 1927 et 1932. La cale est construite en 1927. Ancien quai historique de Concarneau, il intègre le plan de développement du port dans les années 1930 avec la création des actuels quai Carnot (1936), quai du Lin (1934) puis quai Est (1937). L'ensemble de ces travaux modifiant de façon définitive l'arrière-port.

Durant les années 1930 apparaissent les conflits d'usage sur le quai d'Aiguillon entre activité portuaire, activité touristique et usage strictement urbain. L'ingénieur des Ponts-et-Chaussées Cavenel, dans un courrier du 5 juin 1936, rappelle à la commune de Concarneau que le stationnement des voitures est interdit quai d'Aiguillon par l'article 32 du règlement des ports. Il déplore que l'installation de pancartes depuis 1934 avertissant l'interdiction de stationnement n'ait pas eu d'effet. Le 30 janiver 1937, par arrêté prefectoral, il est rappelé que le stationnement des voitures ne doit en aucun cas gêner ni troubler l'activité du port. Une autorisation temporaire de 5 années est cependant accordée pour l'occupation du domaine public maritime par le stationnement des voitures.

Dans les années 1950, l'activité portuaire (chargement, déchargement) est encore très présente sur ce secteur de la ville avant que les parkings ne prennent la place qu'ils occupent toujours actuellement.

En 1989 pour installer les pontons dédiés à la plaisance, une partie de la maçonnerie du quai est reprise.